Exiguobacterium: Avances en su aplicación como probiótico en la acuicultura

De acuerdo con la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO, 2022), la producción acuícola mundial en 2020 alcanzó un récord de 122.6 millones de toneladas, con un valor de USD 264.8 mil millones, incluyendo 87.5 millones de toneladas de animales acuáticos. Sin embargo, este crecimiento ha traído consigo el surgimiento o reaparición de diversas enfermedades infecciosas. La alta densidad de poblaciones animales en instalaciones de producción a gran escala en la acuicultura, crea un entorno propicio para la propagación de infecciones, ocasionando pérdidas económicas.

Durante las últimas décadas, la industria acuícola ha dependido en gran medida del uso de antibióticos y quimioterapéuticos como herramientas para el control y prevención de enfermedades microbianas en los animales acuáticos. No obstante, el uso excesivo de antibióticos conlleva riesgos significativos, como la contaminación ambiental y el desarrollo de resistencia antibiótica.  Adicionalmente, existe la preocupación del empleo de antibióticos en la acuicultura que puedan conllevar riesgos en la salud humana por el consumo de los organismos cultivados, como puede ser el debilitamiento del sistema inmunitario. Por lo tanto, es necesario el desarrollo de estrategias alternativas a los antibióticos y los agentes quimioterapéuticos como los probióticos.

Los probióticos poseen numerosas propiedades beneficiosas para el hospedador y su entorno, y en la actualidad se utilizan ampliamente en acuicultura como promotores del crecimiento, como inmunomoduladores y para la protección contra enfermedades (Hai, 2015). El término probiótico deriva de las raíces griegas “pro” y “bios”, que significa “a favor de la vida” (Schrezenmeir y de Vrese, 2001). Como concepto, y de acuerdo con Lazado et al., (2015) se conoce como “uso de microorganismos contra microorganismos” al empleo de probióticos para controlar enfermedades. Los probióticos ofrecen numerosos efectos beneficiosos, incluyendo capacidad inmunomoduladora, nutricional y ambiental, y, por lo tanto, poseen una gran ventaja competitiva como profilácticos contra enfermedades (Figura 1). Por ejemplo la presencia de Bacillus subtilis C-3102 en las dietas de juveniles de tilapia híbrida Oreochromis niloticus y ​Oreochromis aureus provocó una regulación positiva de citocinas (proteínas  que regulan el crecimiento y la actividad de diferentes células en el sistema inmunológico y en la sangre) como IL-1β y TNF-α en el intestino de los peces, además se ha demostrado que hay un aumento en el número de macrófagos (células especializadas en la detección, fagocitosis y destrucción de bacterias y otros organismos dañinos) y una mayor actividad de la lisozima durante la alimentación con probióticos (Jinendiran et al., 2019b). Del mismo modo, la trucha arcoiris suplementada con Lactobacillus rhamnosus aumentó los niveles de la actividad del complemento C3 y a su vez las vellosidades intestinales. También se ha demostrado que la administración oral de B. subtilis y Lactobacillus plantarum modula el perfil de la microbiota intestinal y aumenta la actividad de enzimas como: amilasa (que ayuda a digerir los carbohidratos), proteasa alcalina (que rompe los enlaces peptídicos de las proteínas) y fosfatasa alcalina (responsable de eliminar grupos de fosfatos de varios tipos de moléculas como nucleótidos, proteínas y otros compuestos fosforilados) (Zorriehzahra et al., 2016) (Figura 1).

Varias especies de probióticos se utilizan en la acuicultura, como Bacillus sp., Lactobacillus sp., Enterococcus sp., Streptomyces, Carnobacterium sp. y levaduras. Entre la familia Bacillaceae encontramos el género Exiguobacterium que ha sido utilizada como probiótico en la cría de camarones y ha contribuido a mejorar la calidad del agua en los estanques de su cultivo. Hasta ahora, se conocen alrededor de 14 especies de Exiguobacterium, que se clasifican en dos grupos filogenéticos: el grupo 1, con capacidad de crecimiento entre -3 °C y 40 °C, y el grupo 2, con capacidad de crecimiento entre 4 °C y 55 °C. Esta categorización se fundamenta en características fisiológicas y bioquímicas vinculadas a las inclinaciones térmicas y la capacidad para llevar a cabo procesos de oxidación y reducción del nitrógeno a través de enzimas. Entre estas enzimas se encuentran la proteasa alcalina, la esterasa tolerante a los álcalis y la deshidrogenasa, que desempeñan un papel crucial en la descomposición biológica de diversos compuestos complejos (Raichand et al., 2012).

Figura 1. Efectos benéficos generales de los probióticos en la acuicultura. La flecha verde indica efectos aditivos. Las líneas rojas señalan efecto inhibitorio. Dióxido de carbono (CO2), Citocinas (interleucina-1 (IL-1), IL-6, IL-12, IL-10  y factor de necrosis tumoral α (TNF-α), Gamma-glutamil transferasa (GGT), Fosfatasa alcalina (ALP) y Leucina aminopeptidasa (LAP). Modificado de  (Zorriehzahra et al., 2016).

 

El género Exiguobacterium se caracteriza por bacterias con forma de bastón, anaerobia facultativa grampositiva o aerobia no formadora de esporas, móviles con una gran diversidad morfológica, fisiológica y geográfica. Las colonias de la cepa son de color amarillo a naranja pigmentadas, de 1 a 1.5 mm de diámetro, circulares y lisas (Figura 2). La especie es capaz de adaptarse a diferentes ambientes en función de sus condiciones de crecimiento y el oxígeno presente. El reino bacteriano alberga una amplia variedad de especies versátiles que han sido aisladas de diversos entornos. Estas bacterias han sido objeto de exploración para su aplicación en campos como la agricultura, el medio ambiente, la industria y la acuicultura.

Figura 2. Características morfológicas de la bacteria Exiguobacterium sp. (a) Colonias redondas, lisas, de color naranja pigmentada con un tamaño de 1.5 mm. (b) Prueba de Gram positiva y morfología en forma de bastones.

 

Exiguobacterium en la acuicultura

Se ha reportado que los probióticos, como Bacillus spp. y Lactobacillus spp., mejoran el crecimiento de los camarones y reducen los costos de alimentación al producir enzimas digestivas (amilasas, proteasas, lipasas y celulasas) en el intestino, para mejorar la digestión y absorción de nutrientes por parte de los camarones. En este mismo sentido, las investigaciones de Kim et al. (2022) y Sombatjinda et al., (2014) demostraron la eficiencia de Exiguobacterium aestuarii y Exiguobacterium arabatum en el crecimiento, la eficiencia alimenticia, el contenido nutricional y la inmunidad innata en camarón blanco Litopenaeus vannamei. Además, Kim et al. (2022) explica que E. aestuarii administrado en el agua, es ingerido por el camarón blanco L. vannamei y produce enzimas proteolíticas en su cuerpo para mejorar la absorción de proteínas y aminoácidos esenciales. Para que el probiótico sea más eficiente, debe de adherirse exitosamente al epitelio del huésped; en este sentido, el estudio de Jinendiran et al., (2019a) reveló que la cepa S01 de Exiguobacterium acetylicum exhibe notables propiedades antimicrobianas contra patógenos acuáticos, además de demostrar una destacada capacidad de adherencia y una expresión génica especializada en la adhesión a manosa, un azúcar simple que proporciona energía y promueve la antihaderencia de patógenos. Además, los resultados in vivo revelaron que los nauplios de Artemia salina tratados con la cepa S01 E. acetylicum, habían mejorado la tasa de supervivencia y la longitud individual. Mientras que Cong et al. (2017) analizó el genoma de E. arabatum W-01 y encontró sólo un gen de virulencia, sin genes de resistencia. Este microorganismo secreta varias proteínas esenciales para la absorción y metabolismo de nutrientes, incluyendo transportadoras de sustratos, enzimas y proteínas biosintéticas.

De acuerdo con Jinendiran et al. (2019b), la suplementación de E. acetylicum S01 tuvo un impacto significativo en peces dorados Carassius auratus. Se observó una mejora notable en la actividad fagocítica, la actividad de la lisozima sérica y un aumento en la expresión de lisozima tipo c y g, así como citocinas relacionadas con la inflamación. Estos resultados indican que la capacidad inmunomoduladora de los probióticos varía según la dosis y la especie, como también mencionó Yu et al. (2021).

La cepa Exiguobacterium sp. I9, aislada del pez tilapia nilótica (Oreochromis niloticus),  tiene capacidad para aumentar la tasa de crecimiento específico, y aumentar el porcentaje de sobrevivencia en los juveniles de la tilapia al ser administrada en el alimento, después de una infección experimental con Edwardsiella tarda (Díaz y Rodríguez, 2017). Núñez-Cardona (2016) investigó el potencial de la cepa Exiguobacterium sp. como agente de control biológico contra Aeromonas salmonicida en el cultivo de peces ornamentales Puntius conchonius. El estudio sugiere que esta cepa podría ser una estrategia alternativa para eliminar el uso de productos químicos y antibióticos.

Alipiah et al. (2016) realizaron un estudio en el que crías del pez mero, Epinephelus fuscoguttatus, fueron tratados con la bacteria E. acetylicum durante 12 días antes de ser desafiados con el patógeno Vibrio harveyi. Los resultados mostraron que los alevines tratados exhibieron tasas de supervivencia significativamente más altas y aumentos en los títulos de anticuerpos en comparación con el grupo de control. Por su parte, Menaga et al., (2020) elaboraron dietas suplementadas con la combinación de Exiguobacterium profundum y Bacillus infantis y mejoraron los niveles de superóxido dismutasa y catalasa en las tilapias. Siguiendo la misma línea de combinar cepas, se realizó un estudio por Orozco-Medina et al., (2002) en el que se llevaron a cabo cultivos dixénicos (organismo contaminado deliberadamente por dos microbiotas) mezclando Microbacterium sp.  y Exiguobacterium sp., ambas bacterias inofensivas. Los resultados mostraron un efecto altamente beneficioso y significativo en el crecimiento y desarrollo de las larvas de Artemia. Recientemente de Mello Júnior et al., (2021) utilizaron E. acetylicum como inóculo inicial en granjas de camarón blanco L. vannamei para establecer la tecnología biofloc, la cual mejoró la tasa de supervivencia y la productividad de esta especie.

En otro tipo de investigación, Jinendiran et al., (2020) sugieren que los péptidos cíclicos derivados de E. acetylicum S01 podrían ser candidatos quimiopreventivos/terapéuticos prometedores contra el cáncer. Además, Das et al., (2023) se enfocaron en investigar la capacidad de la bacteria marina Exiguobacterium aestuarii ADCG SIST 3 para sintetizar nanopartículas de oro (AuNPs) de forma extracelular. Estas AuNPs son de naturaleza no tóxica y podrían tener aplicaciones como vehículos de administración de fármacos o en el campo de la nanomedicina.

En conclusión, Exiguobacterium es un género bacteriano extremadamente versátil con una amplia gama de aplicaciones en diferentes campos, desde la agricultura hasta la acuicultura. Estas bacterias pueden adaptarse a condiciones extremas y han demostrado ser capaces de producir compuestos antimicrobianos, promover el crecimiento y la inmunidad en organismos acuáticos y controlar enfermedades. Además, su potencial como probiótico ha sido reconocido en diversas especies, lo que brinda oportunidades para mejorar la salud y la productividad de los organismos acuáticos mientras se reducen los impactos ambientales y la dependencia de productos químicos y antibióticos. A medida que avanza la tecnología y la investigación científica, es probable que el potencial de Exiguobacterium se siga aprovechando para abordar desafíos clave en la sostenibilidad de la acuicultura.

 

Referencias

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